Introduction

Table des matières

Au cours de l’évolution, les insectes sont parmi les organismes qui ont su les mieux développer diverses stratégies comportementales et physiologiques afin de s’adapter à leur environnement. La diversité des modes de reproduction (Thornhill et Alcock, 1983) et la complexité des mécanismes physiologiques qui leurs sont associées sont à l’image de ces adaptations. Bien que le système nerveux de l’insecte soit à l’origine de l’orchestration des activités reproductives, le système endocrinien n’en joue pas moins un rôle clé. En effet, de nombreuses études réalisées sur divers ordres d’insectes ont démontré l’implication de l’hormone juvénile, de l’ecdysone (les deux hormones régissant la croissance et la métamorphose chez les insectes), ainsi que certaines neurohormones dans le contrôle de la physiologie reproductive (Barth et Lester, 1973; Koeppe et al ., 1985; Hagedorn, 1985; Raina et Klun, 1984).

L’hormone juvénile, sécrétée par les corps allates, fut reconnue très tôt comme étant impliquée dans la reproduction. Wigglesworth en 1936, fut le premier à démontrer son activité gonadotropique au niveau du développement des oocytes chez Rhodnius prolixus . Or, ce n’est que 40 ans plus tard que l’ecdysone fut identifiée dans les ovaires des femelles chez le moustique Aedes aegypti (Hagedorn et al ., 1975) et ainsi suspectée de jouer un rôle dans la reproduction des insectes. Puisque les glandes prothoraciques qui synthétisent l’ecdysone au stade larvaire dégénèrent rapidement chez l’adulte, il a été longtemps spéculé que cette hormone n’avait aucune fonction reproductive. Or depuis cette observation, la présence de l’ecdysone a été identifiée chez plusieurs espèces appartenant à différents ordres (ex. Blattodea ( Blattella germanica (L.)), Pascual et al . 1992; Isoptera ( Macrotermes bellicosus) , Bordereau et al ., 1976; Orthoptera ( Locusta migratoria ), Hoffmann et al ., 1980; Diptera ( Drosophila melanogaster ), Rubenstein et al ., 1982; Lepidoptera ( Bombyx mori ), Parlak et al ., 1992) et ses rôles dans la régulation des activités reproductives sont de mieux en mieux connus.

Les fonctions et l’importance de l’ecdysone dans la biologie reproductive des insectes varient grandement d’une espèce à l’autre, reflétant ainsi les divers modes de reproduction déployés par ces organismes (oviparité, ovoviparité, viviparité, etc...). Ce sont chez les moustiques anautogènes (qui requièrent une ingestion de sang pour le développement des œufs) que son activité gonadotropique a été la plus étudiée et décrite, plus particulièrement chez le moustique de la fièvre jaune, A . aegypti (Diptère). L’ingestion de sang chez ces diptères stimule la sécrétion de l’OEH ("ovarian ecdysteroidogenic hormone I", préalablement nommée EDNH pour "egg-development neurosecretory hormone") par le cerveau, afin d’activer la synthèse et la sécrétion de l’ecdysone par les ovaires (Lea, 1972). Subséquemment, l’ecdysone est rapidement convertie en 20-hydroxyecdysone (20-HE) au niveau des ovaires, mais également des corps gras. Martin et al . (2001) ont démontré que la 20-HE maintenait l’expression des gènes de la vitellogénine (protéine constituant 80-90% des substances de réserve de l’œuf) dans les corps gras, la protéine étant par la suite acheminée et incorporée aux oocytes (Koller et Raikhel, 1991). Par ailleurs, la 20-HE induit la différentiation folliculaire des ovaires (Beckemeyer et Lea, 1980) et pourrait agir au cours de la choriogénèse (Lin et al ., 1993) (voir Klowden, 1997 pour de plus amples détails). Chez Drosophila melanogaster , outre les rôles précédemment décrits, l’ecdysone permet le développement des chambres de l’œuf (les chambres sont constituées de l’oocyte intimement connecté à quinze cellules nourricières) (Buszczak et al ., 1999).

Chez les Orthoptères, l’hormone juvénile est impliquée dans le contrôle la maturation ovarienne (Belyaeva, 1966; Strambi et al ., 1997), quoique l’on suspecte l’implication de l’ecdysone dans la production de la vitellogénine (Hoffmann et Sorge, 1997). Chudakova et al . (1982) ont démontré l’effet variable de l’ecdysone sur le développement des oocytes selon la dose administrée. L’injection de petites doses de 20-HE chez Acheta domesticus stimule l’oogénèse et la fécondité, mais celle-ci a un effet inhibiteur à de plus fortes doses. Bien que l’activité ecdysiosynthétique des cellules folliculaires ait été clairement démontrée chez plusieurs espèces d’Orthoptères, aucune fonction précise n’a été établie en ce qui a trait au système reproducteur des femelles. Toutefois, certains endocrinologistes ont soulevé l’hypothèse selon laquelle l’ecdysone présente chez les femelles adultes serait transférée dans les œufs afin de favoriser le développement embryonnaire (Hoffmann, 1980; Delbecque et al ., 1990).

Selon Ramaswamy et al . (1997), la régulation hormonale du développement ovarien chez les Lépidoptères varie selon certaines caractéristiques reproductives telles que le stade de développement de la femelle lors de l’initiation de la vitellogénèse, la polyandrie (accouplement multiple des femelles) et l’ingestion de nourriture au stade adulte. Ces aspects de la biologie reproductive des Lépidoptères sont intrinsèquement liés aux stratégies reproductives utilisées par les femelles, lesquelles influencent directement la maturation des œufs. Ainsi, chez les espèces monandres comme Bombyx mori , le développement des œufs se fait de concert avec le processus de la mue larvaire sous l’action de l’ecdysone. Non seulement les ecdystéroïdes initient la synthèse de la vitellogénine, mais augmentent également la compétence des follicules à incorporer cette protéine dans les oocytes en développement. Chez d’autres espèces (ex. Plodia interpunctella , Diatraea grandiosella ) qui initient la vitellogénèse tôt dans le stade pupal, c’est la chute des titres des ecdysteroïdes qui stimule la synthèse de la vitellogénine. La monandrie et la polyandrie limitée sont généralement les stratégies de reproduction utilisées chez ces espèces. Finalement, chez les espèces polyandres où la maturation ovarienne est complètement (ou presque) dissociée du processus métamorphique, le développement des œufs est sous la dépendance de l’hormone juvénile, et ce, en l’absence complète de l’ecdysone (ex. Manduca sexta , Helicoverpa zea et certaines espèces migratrices telles Pseudaletia unipuncta ). À ce titre, certaines études ont démontré que la présence artificielle de l’ecdysone inhibait l’action gonadotropique de l’hormone juvénile (Satyanarayana et al ., 1992, 1994). Ainsi, bien que les rôles de l’ecdysone et de l’hormone juvénile aient été élucidés dans certaines étapes du développement des oocytes chez les insectes, la maturation ovarienne dans son ensemble demeure très complexe puisque de nombreuses interactions synergiques et inhibitrices ont cours entre ces deux hormones et d’autres neurohormones (Bellés, 1995).

Les testicules des mâles, tout comme les ovaires des femelles, se sont avérés être également une source d’ecdysone (Loeb et al ., 1982, 1984). Plusieurs rôles au niveau du système reproducteur mâle ont été attribués à l’ecdysone dont les principaux sont ici cités (voir Happ, 1992 pour de plus amples détails). En effet, l’ecdysone est nécessaire à la différentiation des disques génitaux imaginaux et à la maturation des différentes structures de l’appareil reproducteur mâle (Grimnes et Happ, 1987; Shinbo et Happ, 1989; Loeb et Hakim, 1991). Également, de nombreuses expériences ont démontré que l’ecdysone accélère la division mitotique durant les premiers stades de la spermatogenèse (Dumser et Davey, 1975; Dumser, 1980; Szopa et al ., 1985) ainsi que la différentiation et la croissance des glandes accessoires (Gallois, 1989; Shinbo et Happ, 1989) chez plusieurs endoptérygotes. Chez les Lépidoptères, la compétence des glandes accessoires à produire des protéines chez l’adulte nécessite une hausse des titres des ecdystéroïdes au stade pupal (Sridevi et al ., 1988; Shinbo et Happ, 1989). Par ailleurs, chez ces derniers, l’ecdysone régule également la production des deux types de spermatozoïdes, les eupyrènes nucléés qui fertilisent l’œuf et les apyrènes anucléés qui jouent un rôle d’assistance (Osanai et al ., 1987; Friedländer, 1997). En effet, une augmentation des ecdystéroïdes stimule la production des apyrènes (Gelman et al ., 1988; Kawamura et al ., 2003) tandis que l’injection de la 20-HE semble inhiber la libération des eupyrènes des vas deferens (Thorson et Riemann, 1982; Gielbultowicz et al ., 1990).

Outre son activité dans la régulation de la maturation des systèmes reproducteurs mâle et femelle, le système endocrinien influence également plusieurs comportements reproducteurs chez les insectes. Dans ce cadre, les hormones ont pour fonction de synchroniser la maturation sexuelle avec l’initiation des comportements pré-copulatoires ayant pour finalité la rencontre des partenaires sexuels en vue de réaliser l’accouplement (Barth et Lester, 1973). Chez les insectes utilisant la communication chimique comme mode de recrutement d’un partenaire, la production et l’émission de la phéromone sexuelle généralement réalisées par la femelle ainsi que la détection de la phéromone et la localisation de l’émettrice par le mâle, sont régies par des mécanismes physiologiques complexes impliquant l’intervention d’hormones et de neurohormones.

Les premières études à ce sujet ont été réalisées par Barth (1961, 1962), qui a su démontrer à l’aide de l’allatectomie, l’implication de l’hormone juvénile dans la production et l’émission de la phéromone sexuelle chez la blatte, Byrsotria fumigata . Or, plusieurs autres études chez les Blattodea (Schal et Smith, 1990), les Coléoptères (Vanderwel et Oehlschlager, 1987) et les Lépidoptères (Cusson et McNeil, 1989; Gadenne et al , 1993) ont permis de démontrer que l’hormone juvénile joue un rôle prédominant dans la communication phéromonale chez les femelles d’espèces ayant un cycle reproducteur complexe (exhibant plusieurs cycles gonadotropiques ou nécessitant un délai avant l’accouplement), tel que spéculé par Barth (1965). Quant à l’ecdysone, ses rôles possibles dans la régulation des mécanismes physiologiques sous-jacents aux comportements pré-copulatoires ont été très peu étudiés.

Chez les femelles de la mouche domestique, Musca domestica , la production de la phéromone sexuelle est directement corrélée avec une augmentation du titre d’ecdystéroïde dans l’hémolymphe (Adams et al ., 1984). L’ovariectomie des femelles induit la cessation de la synthèse de la phéromone, tandis que l’injection de 20-hydroxyecdysone rétablit sa production. Par ailleurs, l’implantation d’ovaires ou l’injection d’ecdysone ou de 20-hydroxyecdysone permettent la production de la phéromone sexuelle chez les mâles de la même espèce (Blomquist et al ., 1984). Ainsi, chez les Diptères, il semble que les ecdystéroïdes jouent un rôle synchroniseur entre la maturation des ovaires et l’initiation des activités pré-copulatoires de façon similaire à l’hormone juvénile chez d’autres ordres. Chez les Lépidoptères, la production de la phéromone sexuelle se fait généralement via la libération du PBAN ("pheromone biosynthesis activating neuropeptide"), une neurohormone, qui peut agir sur la glande à phéromone (Tillman et al ., 1999; Rafaeli, 2002). À ce titre, il est intéressant de mentionner que l’hormone juvénile est nécessaire à la libération du PBAN par les corps cardiaques chez certaines espèces migratrices (Cusson et al ., 1994) et qu’elle régulerait les récepteurs du PBAN afin de promouvoir la compétence de la glande à phéromone chez d’autres espèces (Rafaeli et al ., 2003). Par contre, chez Trichoplusia ni , la compétence de la glande à produire la phéromone est régulée par des changements du titre de l’ecdysone et non par l’activité du PBAN (Tang et al ., 1991). Étonnamment, les ecdystéroïdes ont également des fonctions similaires chez d’autres arthropodes, puisqu’ils semblent stimuler la production de la phéromone sexuelle chez la tique du chameau, Hyalomna dromedarii (Acarien) (Dees, et al ., 1985) et être une des composantes de la phéromone génitale chez les tiques Dermacentor variabilis et D. andersoni (Taylor et al ., 1991).

Une fois la phéromone sexuelle émise par les femelles, les mâles doivent percevoir et décoder l’information chimique et subséquemment initier un vol anémotactique afin de localiser l’émettrice (Cardé et Baker, 1984). Chez les insectes, les informations olfactives sont intégrées au niveau du lobe antennaire, formé de glomérules, qui constitue un véritable centre olfactif du système nerveux central (Hansson et Anton, 2000). Chez les espèces utilisant la communication phéromonale, un complexe macroglomérulaire a été identifié dans le lobe antennaire uniquement chez le sexe récepteur (dimorphisme sexuel), lui permettant ainsi de décoder et de répondre spécifiquement à la phéromone sexuelle de son espèce (Rospars, 1988). Par ailleurs, plusieurs substances neuroactives ont été localisées dans le lobe antennaire dont, l’hormone juvénile. Gadenne et al . (1993) ont observé chez Agrotis ipsilon une synchronie entre la réponse comportementale des mâles et l’activité biosynthétique de l’hormone juvénile. Ainsi, ils ont pu démontrer que cette dernière régulait le seuil de réponse des neurones du lobe antennaire à la phéromone sexuelle (Gadenne et Anton, 2000). Cusson et al . (1994) ont suggéré un rôle similaire de l’hormone juvénile au niveau de la régulation de la réponse des mâles P . unipuncta à la phéromone sexuelle. À ce jour, aucune étude n’a permis d’attribuer une fonction modulatrice de l’ecdysone à l’intégration du message phéromonal au niveau du système nerveux central. Toutefois, il est important de mentionner que la majorité des substances neuroactives pouvant potentiellement agir dans le traitement des informations olfactives n’ont pas été identifiées et leurs rôles demeurent toujours inconnus (Hansson et Anton, 2000).

Les régulateurs de croissance d’insecte, développés au cours des vingt dernières années, sont des produits de synthèse simulant l’action de l’hormone juvénile ou de l’ecdysone, les deux hormones dont les rôles principaux sont de contrôler la croissance et le développement chez les insectes (Dhadialla et al ., 1998). À la fin des années 60’, Williams (1967) promulgua l’idée de développer des agents de contrôle imitant l’action de l’hormone juvénile afin de perturber le développement normal de l’insecte visé. Par la suite, des analogues de l’ecdysone, l’hormone de la mue, ont été développés et commercialisés. Les analogues de l’hormone juvénile (ex. méthoprène, fénoxycarbe, pyriproxyfène et diofénolan) ont pour principaux effets de produire, chez les individus traités, un stade surnuméraire, des larves permanentes ou des intermédiaires larve-pupe (Gadenne et al ., 1990; Muyle et Gordon, 1989; Mauchamp et al ., 1989). Quant aux produits simulant l’ecdysone (ex. RH-5849, tébufénozide et méthoxyfénozide), leur principale activité réside dans leur capacité à induire une mue prématurée (Wing et al., 1988). Contrairement à des insecticides classiques, ces produits s’avèrent plus sélectifs et sécuritaires, permettant ainsi d’épargner les organismes non-visés tels les prédateurs et les parasitoïdes (Dhadialla et al. ,1998).

Le tébufénozide (RH-5992), commercialisé sous le nom de Mimic® par la firme "Rohm and Hass", est un agoniste non-stéroïdal de l’ecdysone et fait donc partie de la classe des régulateurs de croissance d’insecte de la famille chimique des bisacylhydrazines (voir Dhadialla et al ., 1998 pour une revue complète). Quoique cet analogue (agoniste) de l’ecdysone ne possède pas de stérol (non-stéroïdal) dans sa structure moléculaire, il en conserve toutefois son action. Cette capacité s’explique par la reconnaissance et l’attachement du tébufénozide aux récepteurs de l’ecdysone des cellules épidermales à la manière d’un système clé-cadenas. La présence de ce produit dans l’organisme de l’insecte perturbe le système hormonal en initiant une mue prématurée, incomplète et létale. Contrairement à la faible sélectivité des premiers agonistes de l’ecdysone (RH-5849, le précurseur du tébufénozide et l’halofénozide), le tébufénozide s’est avéré spécifique aux Lépidoptères. Quoique toujours spéculatif, cette différence pourrait avoir pour origine la variabilité interspécifique dans la structure du récepteur de l’ecdysone des différents ordres d’insectes (Smagghe et al ., 1996a).

Plusieurs études ont démontré que les changements morphologiques et structuraux induits par le tébufénozide dans les premières étapes de la mue sont identiques à ceux observés en présence d’ecdysone (Retnakaran et al ., 1997a ; Smagghe et al ., 1996b). Toutefois, les processus physiologiques nécessitant une chute du titre d’ecdysone tels, la sclérotisation et l’ecdyse, sont clairement absents. Ce phénomène s’explique par la stabilité métabolique et la persistance du tébufénozide dans les tissus des larves chez plusieurs espèces (Smagghe et Degheele, 1994). Ainsi, la présence continue de l’agoniste au niveau des récepteurs épidermiques prévient l’expression des gènes tardifs impliqués dans la mélanisation et la sclérotisation de la cuticule suite à la métabolisation naturelle de l’ecdysone.

Bien que cet agoniste non-stéroïdal de l’ecdysone ait été développé dans le but de perturber le développement larvaire, on a tôt fait d’observer des effets substantiels sur la reproduction des Lépidoptères. En effet, des études réalisées chez plusieurs espèces appartenant à différentes familles (Crambidae, Noctuidae, Pyralidae et Tortricidae) ont démontré que le tébufénozide pouvait affecter le développement ovarien (Smagghe et Degheele, 1994; Salem et al ., 1997) et réduire la fécondité (nombre d’œufs pondus) (Smagghe et al ., 1996c; Biddinger et Hull, 1999; Knight, 2000; Rodriguez et al ., 2001) ainsi que la fertilité tant des femelles (Charmillot et al ., 1994; Smagghe et Degheele, 1994; Knight, 2000) que des mâles (Carpenter et Chandler, 1994; Sun et al ., 2000). En soi, ces résultats ne sont pas si surprenants étant donné les multiples fonctions de l’ecdysone au niveau du système reproducteur mâle et femelle. Cependant, il est important de mentionner que cet analogue affecte le potentiel reproducteur des deux sexes chez des espèces où le rôle de l’ecdysone dans la reproduction n’a pas été nécessairement démontré.

L’étude du tébufénozide confère plusieurs avantages tant au niveau de la recherche appliquée que de la recherche fondamentale. Puisque ce produit est employé dans le but de contrôler les populations de Lépidoptères ravageurs, il est important de déterminer la vulnérabilité des différentes espèces ciblées afin d’optimiser les traitements et de réduire les impacts négatifs sur les espèces bénéfiques ou non-visées. En effet, la toxicité du tébufénozide peut varier grandement d’une espèce à l’autre, certaines espèces étant capables d’éliminer ou de détoxifier davantage cet agoniste (Smagghe et Degheele, 1994; Williams et al ., 2002). Par ailleurs, ces études nous permettent non seulement de connaître la mortalité engendrée par le tébufénozide chez une espèces donnée, mais également de déterminer le niveau de population de la génération subséquente et ce, en connaissant les effets de ce produit sur le succès reproducteur des parents et sur la survie de la progéniture. Au niveau fondamental, ces recherches permettent entre autres d’augmenter nos connaissances des multiples rôles de l’ecdysone dans le développement, la métamorphose et la physiologie de la reproduction.

Dans cet optique, mon sujet de recherche visait à répondre à l’hypothèse selon laquelle le tébufénozide affecte divers aspects de la biologie reproductive de la tordeuse des bourgeons de l’épinette (TBE) Choristoneura fumiferana , et la tordeuse à bandes obliques (TBO), Choristoneura rosaceana (Tortricidae : Lepidoptera), dont la communication chimique et le potentiel reproducteur mâle et femelle. La TBE est un lépidoptère nuisible des forêts de l’est de l’Amérique du Nord, qui se nourrit préférentiellement des pousses de sapin baumier ( Abies balsamea ) (McGugan, 1954). La TBO quant à elle, est une tordeuse polyphage problématique en agriculture (Reissig, 1978), mais que l’on retrouve également sur plusieurs feuillus des forêts pures ou mixtes. L’utilisation du tébufénozide dans le contrôle des populations de la TBE pourrait s’avérer une alternative intéressante au Bacillus thuringiensis  : le principal agent de contrôle légalement utilisé dans la lutte contre la TBE au Québec. Dans ce cadre, il est primordial d’étudier la toxicité du tébufénozide chez ces deux espèces, puisque nous savons que dans les forêts mixtes les jeunes larves de la TBO peuvent servir d’hôtes d’hiver à de nombreux parasitoïdes de la TBE et qu’une réduction de leur nombre pourrait affecter négativement la dynamiques des populations du principal ravageur (Maltais et al ., 1989). En agriculture, le tébufénozide est utilisé afin de réduire les dommages sur les fruits occasionnés par les larves de TBO dans les vergers de pommiers (Waldstein et Reissig, 2001). Toutefois, une meilleure connaissance des impacts probables de ce produit sur la biologie reproductive de cette espèce, particulièrement au niveau de la communication phéromonale, permettrait, entre autres d’améliorer les programmes de gestion intégrée des ravageurs de cet agro-écosystème.

Ainsi, dans un premier temps, j’ai déterminé trois doses pouvant causer de 15 à 70% de mortalité chez les larves de 4ème stade de C. fumiferana et de 5ème stade de C. rosaceana avec deux méthode de traitement : traitement à la gouttelette et traitement de la diète. La première méthode consistait à faire ingérer une gouttelette de solution de tébufénozide de concentration connue aux individus, tandis que pour le deuxième mode de traitement, la solution de tébufénozide était déposée sur la surface de la diète et les larves transférées par la suite sur celle-ci. Outre la mortalité, d’autres paramètres chez la larve et la pupe ont été mesurés tels le temps de développement larvaire et pupal ainsi que le poids des individus suivant le traitement. Dans un deuxième temps, tous les individus ayant survécu aux traitements ont été utilisés pour évaluer les effets du tébufénozide sur d’une part, la communication chimique et d’autre part, la reproduction proprement dite.

Le premier objectif de cette étude était donc de déterminer les effets sous-létaux du tébufénozide sur les activités pré-copulatoires liées à la communication chimique chez les mâles et les femelles de C. fumiferana et C. rosaceana . Les femelles de ces deux espèces, produisent et émettent une phéromone sexuelle pour attirer les mâles lorsqu’elles sont sexuellement réceptives. La phéromone est produite par une glande exocrine située au niveau de la membrane intersegmentaire reliant les 8e et 9e segments abdominaux (Roelofs et Feng, 1968; Weatherston et Percy, 1970). Sa biosynthèse est induite par la présence d’une neurohormone (PBAN) circulant dans l’hémolymphe, mais l’ensemble des mécanismes physiologiques régissant cette activité ne sont pas pleinement compris chez les deux espèces (Delisle et al ., 1999). L’émission de la phéromone, considérée sous contrôle neural (Sasaki et al ., 1983; Itagaki et Conner, 1986), se fait selon un comportement typique nommé comportement d’appel, consistant en un battement intermittent des ailes et l’évagination de la glande à phéromone. Ces deux activités étroitement liées suivent un rythme circadien et ont lieu à des heures spécifiques du cycle photopériodique (pour une revue voir Delisle et Royer, 1994). De ce fait, j’ai entrepris d’évaluer la périodicité du comportement d’appel et la production des diverses composantes de la phéromone sexuelle chez des femelles de la TBE et de la TBO âgées entre 1 et 5 jours et ayant été traitées avec des concentrations variables de tébufénozide. Par ailleurs, chez les mâles, une brève période de maturation est nécessaire (Outram, 1971; Delisle, 1995), avant l’initiation d’une réponse à la phéromone sexuelle, caractérisée par un vol anémotactique en zig-zag (Cardé et Mafra-Neto, 1997). J’ai donc observé en tunnel de vol le comportement de vol des mâles de la TBE âgés de 2 jours suivant un traitement au tébufénozide. Le succès d’accouplement de couples dont la femelle et/ou le mâle avaient ingéré l’agoniste de l’ecdysone a été également déterminé.

Comme second objectif à cette étude, j’ai examiné si le tébufénozide affectait la maturation ovarienne (seulement chez la TBO), la fécondité et la fertilité femelle et mâle lorsque ces derniers étaient traités au stade larvaire. Les auteurs de deux études publiées au cours de cette recherche (Cadogan et al ., 2002; Sundaram et al ., 2002), ont rapporté que cet analogue de l’ecdysone ne réduisait pas la fécondité et la fertilité des femelles de C. fumiferana . Par contre, Sun et al . (2000) ont affirmé qu’il affectait négativement la fécondité et la fertilité des mâles et des femelles de C. rosaceana exposés au tébufénozide lors du stade adulte. L’étude simultanée des effets sous-létaux du tébufénozide sur le succès reproducteur de ces deux espèces procure des avantages certains. Les individus ayant tous été traités au stade larvaire et soumis aux mêmes méthodes de traitement, des comparaisons sont donc possibles, permettant ainsi de tirer des conclusions visant à améliorer la gestion des populations de ces deux ravageurs.