Introduction

D’un point de vue évolutif, l’épisode le plus important de la vie d’un organisme à reproduction sexuée est sans aucun doute l’accouplement. Les stratégies associées à la reproduction doivent dès lors avoir une importance adaptative en augmentant le succès reproducteur des individus (Barth et Lester, 1973). La sélection sexuelle joue un rôle primordial dans l’évolution de l’ensemble de ces stratégies adaptatives. L’investissement des deux sexes dans la production de gamètes varie en taille et en nombre (anisogamie) et influence grandement le rôle joué par chacun des partenaires dans la reproduction.

Chez les insectes, comme chez toute espèce vivante, les femelles ont développé des stratégies afin de maximiser leur potentiel reproducteur, i.e. la probabilité que leur progéniture survive jusqu’à l’âge de la maturité sexuelle (Trivers, 1972; Rutowski, 1982). En effet, celles-ci produisent un nombre restreint de gros gamètes, qui contiennent de bonnes quantités de réserves cytoplasmiques, conférant ainsi aux zygotes un avantage dans leur développement. De ce fait, ce sont généralement les femelles qui investissent le plus dans la reproduction; elles ont donc avantage à choisir judicieusement leur partenaire sexuel à partir de critères qui témoignent de leur supériorité en tant que géniteur (Gwynne, 1997). En fait, elles orientent leur choix en se basant le plus souvent sur des caractères sexuels secondaires qui reflètent la qualité du mâle, de façon à maximiser leur potentiel reproducteur. Elles peuvent ainsi faire leur choix en fonction de la taille du mâle, laquelle témoigne de sa capacité à utiliser au maximum les ressources disponibles lors de son développement larvaire (Rutowski, 1982). La taille du cadeau nuptial offert à la femelle avant la copulation (Thornhill, 1979), la quantité de signaux chimiques libérés lors de la cour (Birch et al., 1990) ou le degré d’asymétrie des structures bilatérales (Møller, 1992; Thornhill, 1992; Liggett et al., 1993; Swaddle et al., 1994 ; Eggert et Sakaluk, 1994) sont autant de critères pouvant être utilisés par la femelle pour évaluer la qualité de son partenaire.

Un choix judicieux du partenaire sexuel est donc une étape cruciale dans la mesure où un mauvais choix peut entraîner la production d’une descendance aux faibles potentialités biotiques, donc une baisse du potentiel reproducteur de la femelle. Lors de la copulation, le mâle transmet à la femelle un spermatophore contenant des spermatozoïdes et des sécrétions des glandes accessoires (Callahan et Chapin, 1960). Chez les Lépidoptères, l’éjaculât peut avoir plusieurs fonctions. Les spermatozoïdes fertilisent les œufs de la femelle (Suzuki, 1979) alors que les sécrétions des glandes accessoires peuvent servir de ressources nutritives à la femelle pour augmenter sa fertilité, la qualité de ses œufs (viabilité) ou sa longévité (Boggs et Gilbert, 1979). Si la femelle ne reçoit pas tout ce dont elle a besoin lors de son premier accouplement, elle se verra contrainte de se réaccoupler. Plusieurs hypothèses ont été avancées afin d’expliquer les raisons qui pousseraient les femelles accouplées à redevenir réceptives, en dépit du fait que leur organe de stockage contient assez de spermatozoïdes pour fertiliser tous leurs œufs suite à un premier accouplement (Suzuki, 1979; Svärd et Wiklund, 1988; Cook, 1999). Elles pourraient avoir besoin d’une quantité additionnelle de spermatozoides afin de (i) minimiser les coûts reliés à l’entreposage du sperme à long terme, (ii) favoriser la diversité génétique de leur progéniture ou encore (iii) augmenter leur chance de survie ou leur potentiel reproducteur par le biais des ressources nutritives contenues dans l’éjaculât (Drummond, 1984).

Ce comportement polyandre (la femelle s’accouple avec plusieurs mâles) a des répercussions substantielles sur l’évolution des stratégies reproductives des mâles en plaçant leur éjaculât en compétition pour la fertilisation (compétition spermatique) (Parker, 1970). La paternité des mâles accouplés avec des femelles non vierges est donc loin d’être assurée, le degré de préséance des spermatozoïdes (œufs fertilisés par le dernier mâle) pouvant varier de 0 à 100% (Svärd et McNeil, 1994). En effet, grâce à leur spermathèque, les femelles contrôleraient le stockage ainsi que l’utilisation des spermatozoïdes de leurs différents partenaires (Eberhard, 1991; Ward, 1993; Bloch Qazi et al., 1998). Des stratégies propres aux mâles ont donc co-évolué, parallèlement aux stratégies des femelles, afin de pallier à celles-ci et de maximiser leur succès reproducteur. La qualité du mâle, que la femelle juge selon la quantité et la qualité des spermatozoïdes et des sécrétions présentes dans le spermatophore, est un facteur prédominant lié à leur succès reproducteur, puisqu’elle détermine leur acceptation ou leur refus par une femelle. Chez les Lépidoptères, il est bien connu que le spermatophore délivré à la femelle durant la copulation peut varier considérablement en taille suivant la masse corporelle du mâle, la qualité de la nourriture qu’il a consommée pendant son développement larvaire, l’âge à sa première copulation, le nombre d’accouplements obtenus précédemment ou encore le temps écoulé depuis son dernier accouplement (Boggs, 1981; Svärd, 1985; Svärd et Wiklund, 1986, 1991; Pivnick et McNeil, 1987; Rutowski et al., 1987; Oberhauser, 1988, 1989; Royer et McNeil, 1993; Delisle et Bouchard, 1995; Delisle et Hardy, 1997).

Les stratégies d’assurance de la paternité ont probablement été développées par les mâles afin de maximiser leur descendance potentielle du fait que les femelles s’accouplent plusieurs fois, avec des partenaires différents. En effet, le succès des mâles repose sur le nombre d’accouplements qu’ils réussiront au cours de leur vie, et plus directement de la quantité d’ovules qu’ils fertiliseront (Parker, 1970; Lewis et Iannini, 1995). Ce succès est donc fonction de la fréquence et de la réussite de leurs accouplements mais aussi du degré de polyandrie de leur partenaire. La sélection sexuelle favorise donc les adaptations assurant un taux maximum d’utilisation de leurs spermatozoïdes lors de la fécondation des ovules d’une femelle. Le niveau de compétition spermatique étant très élevé chez plusieurs insectes, les mâles doivent répondre aux pressions de sélection soit en supplantant les accouplements antérieurs, soit en développant des mécanismes réduisant les probabilités que la femelle se réaccouple (Arnaud, 1999). Le maintien de l’état réfractaire de la femelle est donc une des conditions favorables au succès reproducteur du mâle. En effet, pour s’assurer un haut degré de paternité, il est dans l’intérêt du premier mâle de maintenir la femelle réfractaire le plus longtemps possible après l’accouplement afin qu’elle ponde une grande proportion de ses œufs durant cette période (Cook, 1999).

Chez les papillons de nuit, les femelles émettent généralement une phéromone sexuelle qui sert à l’attraction des mâles pour l’accouplement (Cardé et Baker, 1984). Sa production est sous la dépendance de la neurohormone PBAN (pheromone biosynthesis activating neuropeptide) (Raina et Klun, 1984 ; Raina, 1993 ; Raina et Rafaeli, 1995) produite dans le ganglion sous-oesophagien et entreposée dans les corps cardiaques (Raina et al., 1987 ; Raina, 1993 ; Kingan et al, 1992 ; Ma et Roelofs, 1995). Chez la majorité des espèces, le PBAN est libéré dans l’hémolymphe pour agir directement sur la glande à phéromone (Raina et al., 1989, 1991 ; Jacquin et al., 1994 ; Ramaswamy et al., 1995) sauf chez certaines espèces de tordeuses nord-américaines où il agit sur la bourse copulatrice afin de favoriser l’émission d’un second peptide responsable de l’activation proprement dite de la glande à phéromone (Jurenka et al., 1991, 1994 ; Fabriás et al., 1992 ; Delisle et al., 1999). Chez quelques espèces de noctuelles, le PBAN voyage plutôt via la chaîne nerveuse ventrale jusqu’au ganglion abdominal terminal (Iglesias, et al., 1998), où il stimule la libération d’un neurotransmetteur, tel l’octopamine, qui activerait subséquemment la glande à phéromone (Teal et al., 1989 ; Christensen et al., 1991, 1992).

Après l’accouplement, les femelles deviennent généralement réfractaires suite à l’inhibition de la production de phéromone, un phénomène appelé phéromonostasie. Cet effet peut être permanent (Webster et Cardé, 1984 ; Foster, 1993 ; Jurenka et al., 1993) ou transitoire (Foster et Roelofs, 1994 ; Raina et al., 1994 ; Ramaswamy et al., 1994 ; Fan et al., 1999a) selon que l’espèce est monandre (la femelle s’accouple une seule fois) ou polyandre. Les mécanismes impliqués dans l’inhibition post-copulatoire de la production de phéromone ont été étudiés chez les femelles de Helicoverpa zea (Raina, 1989 ; Teal et al., 1990 ; Kingan et al., 1995), H. virescens (Ramaswamy et Cohen, 1992), Lymantria dispar (Giebultowicz et al., 1991), Argyrotaenia velutinana (Jurenka et al., 1993), Epiphyas postvittana (Foster, 1993 ; Foster et Roelofs, 1994), Bombyx mori (Ando et al., 1996), Plodia interpunctella (Rafaeli et Gileadi, 1999) et plus récemment chez Choristoneura fumiferana et C. rosaceana (Delisle et al., 2000).

Chez deux espèces de Noctuidae, un facteur présent dans le système reproducteur des mâles et transféré dans le spermatophore voyagerait dans l’hémolymphe des femelles accouplées pour inhiber la libération du PBAN des corps cardiaques (Raina, 1989 ; Ramaswamy et Cohen, 1992). Chez H. zea , les femelles accouplées aux mâles castrés produisent un niveau de phéromone sexuelle plus faible que les femelles contrôles (Raina, 1989), un effet qui peut être reproduit par l’injection d’un extrait de glande accessoire mâle dans les femelles vierges (Kingan et al., 1993; Raina et al., 1994). Le facteur suppresseur mâle présent dans les glandes accessoires a été identifié comme étant un polypeptide contenant 57 acides aminés (Kingan et al., 1995). D’une façon similaire, le facteur dérivant des glandes accessoires des mâles de Helicoverpa armigera supprime la production de phéromone chez les femelles conspécifiques (Fan et al., 1999a). Il a également été démontré que le peptide isolé des glandes accessoires des mâles adultes de Drosophila melanogaster (Chen et al., 1988) stimulait in vitro la biosynthèse de l’hormone juvénile et supprimait la production de phéromone chez les femelles vierges de H. armigera (Fan et al., 1999a). Au contraire, le déclin post-copulatoire dans la production de phéromone de H. virescens semble dépendre de produits venant des testicules, les femelles accouplées aux mâles castrés maintenant un haut niveau de phéromone (Ramaswamy et Cohen, 1992 ; Ramaswamy et al., 1994). L’injection de 20-hydroxy-ecdysone synthétique induit la suppression de phéromone chez les femelles de H. virescens (Ramaswamy et Cohen, 1992 ; Ramaswamy et al., 1996), suggérant que les ecdystéroïdes présents dans les testicules (Loeb et al., 1984; Ramaswamy et al., 1994) pourraient être les facteurs suppresseurs transférés à la femelle lors de l’accouplement. Par ailleurs, des expériences effectuées sur les autres espèces ont révélé que l’accouplement induisait un signal transmis par la chaîne nerveuse ventrale aux corps cardiaques présumément pour stopper la libération du PBAN (Foster, 1993 ; Jurenka et al., 1993 ; Ramaswamy et al., 1996). Les deux mécanismes physiologiques impliqués dans le contrôle de la phéromonostasie ne sont pas mutuellement exclusifs. Par exemple, chez les deux espèces de noctuelles, en plus des facteurs humoraux, le système nerveux central est aussi requis pour inhiber la production de phéromone (Kingan et al., 1995 ; Ramaswamy et al., 1996) alors que chez C. rosaceana , en plus de l’inhibition nerveuse, l’hormone juvénile jouerait un rôle dans le maintien à plus long terme de la phéromonostasie (Delisle et al., 2000).

Parmi les facteurs physiques impliqués dans l’inhibition nerveuse de la phéromonostasie, l’insertion du génitalia mâle lors de la copulation ou la distension de la bourse copulatrice suite au transfert du spermatophore causent généralement un déclin transitoire de la production de phéromone (Giebultowicz et al., 1991 ; Foster, 1993 ; Delisle et Simard, 2002). Même transitoire, la durée du déclin phéromonal peut, chez certaines espèces, changer selon l’intensité du stimulus mécanique (Smith et Schal, 1990), i.e. la taille du spermatophore reçu. Cependant, la migration des spermatozoïdes et leur présence dans la spermathèque semblent être nécessaires pour maintenir l’état réfractaire de la femelle à plus long terme (Giebultowicz et al., 1991). Ce mécanisme a été suggéré pour les tortricides E. postvittana (Foster, 1993) et A. velutinana (Jurenka et al., 1993) mais ce n’est que tout récemment que des preuves plus directes ont été apportées à l’appui de cette hypothèse, utilisant comme modèles expérimentaux les tortricides C. fumiferana et C. rosaceana (Delisle et Simard, 2002; Marcotte et al., 2003).

Chez les Lépidoptères, il existe deux types de spermatozoïdes : les eupyrènes, spermatozoïdes typiques nucléés et les apyrènes, anucléés et plus petits, généralement libres et très mobiles (Katsuno, 1978 ; Silberglied et al., 1984 ; Gage et Cook, 1994). La migration des apyrènes et des eupyrènes de la bourse copulatrice à la spermathèque peut se faire simultanément (Katsuno, 1977 ; Proshold, 1995 ; Suzuki et al., 1996) ou séparément (White et al., 1975 ; Silberglied et al., 1984) dépendamment des espèces concernées. De récents travaux chez le tortricide C. fumiferana montrent que si les spermatozoïdes contenus dans le spermatophore ont un effet sur le contrôle neuronal de la phéromonostasie, celui-ci serait dû aux apyrènes, les premiers spermatozoïdes à migrer vers la spermathèque (Marcotte et al., 2003). Les apyrènes pourraient aussi jouer un rôle dans la compétition spermatique résultant de plusieurs accouplements, soit en éliminant, par déplacement ou inactivation, les eupyrènes des accouplements précédents ou en empêchant ou en retardant le ré-accouplement de la femelle. Plusieurs attributs particuliers des apyrènes appuient ces hypothèses : leur morphologie simplifiée, leur large prépondérance dans l’éjaculât, leur activation immédiate durant l’éjaculation et leur migration rapide vers la spermathèque (Silberglied et al., 1984), du moins chez les espèces où la migration des deux types de spermatozoïdes est asynchrone. De plus, des études antérieures ont montré que les deux espèces de Choristoneura sont plus susceptibles de produire des œufs infertiles ou de redevenir réceptives après un premier accouplement avec des partenaires nourris sur du feuillage de mauvaise qualité (Delisle et Bouchard, 1995 ; Delisle et Hardy, 1997). Ces résultats sont en accord avec ceux démontrant que la qualité des plantes hôtes peut influencer la qualité et la quantité des deux types de spermatozoïdes (mais non la proportion), tout comme l’abondance des sécrétions des glandes accessoires (Gage et Cook, 1994).

Chez trois noctuelles migratrices, Agrotis ipsilon (Gadenne, 1993 ; Picimbon et al., 1995), H. armigera (Fan et al., 1999b) et P. unipuncta (Cusson et McNeil, 1989a; Cusson et al., 1994a; McNeil et al., 1996), l’hormone juvénile produite par les corps allates serait requise pour libérer le PBAN et stimuler la production de phéromone, les femelles allatectomisées n’exprimant pas le comportement d’appel et ne produisant pas de phéromone (Cusson et al., 1994; Gadenne, 1993; Picimbon et al., 1995). Chez les femelles de A. ipsilon traitées au fenoxycarb, un analogue de l’hormone juvénile, l’appel, l’accouplement et l’oviposition débutent plus tôt, et la maturation des œufs, l’appel et l’accouplement sont rétablis chez les femelles allatectomisées (Gadenne, 1993). Des travaux portant sur les populations nord-américaines de P. unipuncta ont montré que les retards observés dans le développement ovarien (Cusson et al., 1990), l’initiation du comportement d’appel et de la production de phéromone des femelles vierges soumises à des conditions de basses températures et de jours courts (Turgeon et McNeil, 1983 ; Delisle et McNeil, 1987a,b ; Cusson et al., 1990) étaient directement associés à des taux de production d’hormone juvénile plus faibles (Cusson et al., 1994a). Basé sur ces résultats et sur l’observation que cet insecte est incapable de survivre aux rigueurs de l’hiver canadien (Fields et McNeil, 1984 ; Ayre, 1985), l’hypothèse voulant que la légionnaire uniponctuée entreprenne des migrations saisonnières en réponse à la détérioration prévisible de l’habitat a été émise (McNeil, 1987 ; McNeil et al., 1994).

Suite à des travaux démontrant l’implication de l’hormone juvénile dans ce système, Cusson et McNeil (1989a) ont proposé le modèle suivant. Le système nerveux central, en réponse à des signaux environnementaux comme la température et la photopériode, contrôle l’activité biosynthétique des corps allates en produisant et libérant des neuropeptides qui stimulent (allatotropines) ou inhibent (allatostatines) la production d’hormone juvénile (voir McNeil et Tobe, 2001 pour discussion détaillée). Tôt dans la vie adulte, l’activité des corps allates est maintenue à un faible niveau (Cusson et al., 1990) et à la fin de la période pré-reproductive, on observe une augmentation dans l’activité biosynthétique des corps allates, qui conduit à l’augmentation de la concentration d’hormone juvénile dans l’hémolymphe. Des études in vitro sur la biosynthèse de l’hormone juvénile en isolant les corps allates de P. unipuncta ont montré que la faible production d’hormone juvénile observée tôt dans la vie des femelles adultes coïncide avec l’absence du comportement d’appel et de la production de phéromone (Cusson et McNeil, 1989a). Par la suite, l’augmentation du taux de biosynthèse de l’hormone juvénile est corrélée avec le début de la production et de la libération de phéromone. Il a donc été proposé que les titres d’hormone juvénile devaient atteindre un seuil critique avant la libération du PBAN et le début du comportement d’appel (Cusson et McNeil, 1989a,b). De plus, d’autres expériences suggèrent que la présence continuelle de l’hormone juvénile est nécessaire pour que le comportement d’appel soit maintenu une fois qu’il a été initié (Cusson et al., 1994a). Plus récemment, chez H. armigera , Jin et Gong (2001) ont montré que la fraction protéinique des sécrétions des glandes accessoires mâle accélérait la maturation ovarienne et la déposition des premiers œufs chez les femelles vierges. D’autres travaux seraient nécessaires afin de déterminer si ces effets résultent de l’action directe des sécrétions accessoires des mâles ou indirecte via l’augmentation de l’activité biosynthétique des corps allates de la femelle vierge. L’hormone juvénile contrôle également la vitellogénèse et la production subséquente des œufs chez les noctuides H. virescens (Ramaswamy et al., 1990 ; Zeng et al., 1997), H. zea (Satyanarayana et al., 1991, 1992), H. armigera (Ding, 1997, cité dans Jin et Gong, 2001) et P. unipuncta (Cusson et al., 1994b). La régulation physique de la phéromonostasie n’a pas fait l’objet d’étude jusqu’à maintenant. Cependant, les femelles accouplées voient leur titre d’HJ augmenter par rapport aux femelles vierges du même âge (McNeil et al., 2000), laissant croire que cette hormone pourrait jouer un rôle dans ce processus physiologique.

Depuis 20 ans, la légionnaire uniponctuée, P. unipuncta (Lepidoptera : Noctuidae), une espèce sporadique nuisible qui a causé d’importants dommages dans les grandes cultures de plusieurs régions de l’est du Canada en 2001, fait l’objet d’études en écologie, comportement et physiologie de la reproduction. Le thème principal de ces recherches porte sur la production de phéromone par la femelle et sur la réceptivité du mâle à ces phéromones dans un contexte de migration saisonnière. Plus récemment, une étude comparative a été entreprise entre des populations migrantes de l’Amérique du Nord (McNeil, 1987) et des populations non migrantes de l’archipel des Açores (Tavares, 1989). L’objectif général de cette étude était de mieux comprendre l’évolution des stratégies reproductives des deux souches en fonction de la présence ou non du comportement migratoire. Des études tirant à leur fin démontrent que les individus provenant des populations migrantes (i) sont de plus grande taille, (ii) ont une période pré-reproductive (temps de maturation sexuelle) plus longue, (iii) sont moins féconds et (iv) ont des glandes accessoires mâles plus petites. Une autre étude comparative visant à tester l’hypothèse selon laquelle le début de l’appel plus tôt chez la population non migrante est associé avec l’induction plus rapide de la biosynthèse de l’hormone juvénile et un développement ovarien plus rapide a été entreprise. Les résultats appuient clairement cette hypothèse : la biosynthèse de l’hormone juvénile est activée plus tôt dans la vie adulte des femelles des Açores, ce qui se traduit par une maturation ovarienne plus rapide (McNeil et al., 1996, 2000). De plus, la fréquence des accouplements sur le terrain est différente entre les deux populations ; on retrouve en moyenne quatre spermatophores chez les femelles migrantes et moins de deux chez les femelles des Açores (McNeil, données non publiées).

Des résultats préliminaires basés sur la comparaison de l’ADNm des populations européenne, açorienne et nord-américaine (Vieira et al., sous presse) indiquent que la population de légionnaire présente sur l’archipel des Açores a été fondée par des individus migrants emportés vers la mer par les vents dominants, plus probablement de l’Amérique du Nord que de l’Europe. Jusqu’à maintenant, les recherches ont porté de façon prédominante sur l’évolution des stratégies reproductives des femelles de la légionnaire uniponctuée en fonction de leur statut de migrantes ou non migrantes. En contrepartie, peu d’efforts ont été placés dans l’acquisition de connaissances sur la physiologie ou les stratégies adaptatives des mâles en regard de la présence ou non du comportement migratoire dans la population. Cette étude s’est donc inscrite dans un objectif précis, soit d’examiner l’impact du développement de la sédentarité sur la stratégie reproductive des mâles de la souche açorienne et/ou le comportement post-copulatoire des femelles.

Dans ce contexte, deux thèmes principaux de recherche ont été abordés et testés. D’une part, j’ai examiné la performance reproductive des mâles de chacune des souches en fonction de la taille des spermatophores transmis lors de trois accouplements successifs. D’autre part, j’ai étudié l’influence de la provenance de la souche et du rang d’accouplement du mâle (nombre d’accouplements) sur leur pouvoir fécondant et leur habileté à maintenir les femelles réfractaires, en utilisant les variations dans la taille des spermatophores suite à trois accouplements successifs comme critère de performance reproductive. L’ensemble de ces travaux sont décrits dans un seul et unique chapitre. J’ai parallèlement mené des expériences visant à déterminer s’il existe une relation entre le degré d’asymétrie fluctuante des ailes et des fémurs des mâles de la légionnaire uniponctuée et leur succès d’accouplement, ainsi qu’entre le degré d’asymétrie et la masse du spermatophore transmis lors de la première copulation. Cette étude avait pour objectif de déterminer si l’asymétrie fluctuante peut être employée par les femelles comme indice de la qualité du mâle dans le choix de leur partenaire sexuel. Par contre, dû à la présence difficilement explicable d’asymétrie directionnelle dans la population açorienne au niveau des ailes antérieures, cette partie ne sera pas soumise à la publication et est donc placée en annexe.