Conclusion

La présente étude met en évidence l’impact du statut des mâles sur le succès reproducteur des femelles de la légionnaire uniponctuée, P. unipuncta (Lepidoptera : Noctuidae), une espèce nuisible pouvant causer d’importants dommages dans les productions fourragères et céréalières de l’est de l’Amérique du Nord. Mes résultats démontrent clairement que la qualité du mâle, telle qu’estimée par la masse du spermatophore transmis, diminue avec le nombre d’accouplements obtenus, et que cette diminution tend à réduire le potentiel reproducteur (fécondité, fertilité) des femelles accouplées, tel que rapporté chez d’autres espèces de Lépidoptères (Svärd et Wiklund, 1986; Rutowski et al., 1987; Royer et McNeil, 1993). Cet impact négatif de la qualité du mâle sur la fécondité et/ou la fertilité des femelles (Svärd et McNeil, 1994) suggère que la quantité de spermatozoïdes ou de liquide séminal que le mâle est capable de produire est limitante, comme en témoigne d’ailleurs la taille plus petite de leur spermatophore.

Le succès de fertilisation du mâle dépend du nombre de spermatozoïdes transférés à la femelle (Dewsbury, 1982). Le coût de la production de l’éjaculât étant considérable, le mâle peut être contraint à faire des choix afin d’assurer son succès reproducteur, ce qui implique l’adoption d’une stratégie d’allocation de son éjaculât. Il a été démontré que les mâles de certaines espèces ne transféraient pas la totalité des spermatozoïdes présents dans leur duplex dans un seul accouplement (Proshold et Bernon, 1994), ce qui suggère qu’ils ont la capacité de décider de la quantité de spermatozoïdes qu’ils vont investir dans un accouplement donné. Ainsi, les mâles de plusieurs espèces animales, incluant l’Homme, ajustent le nombre de spermatozoïdes de leur éjaculât en fonction de différents facteurs (Gage, 1991; Baker et Bellis, 1993; Cook et Gage, 1995). La théorie prédit que le mâle devrait diminuer son investissement dans un accouplement avec la diminution du risque futur de compétition spermatique (Parker et al., 1997), avec la diminution de la présence dans le système reproducteur de la femelle de spermatozoïdes (Parker et al., 1996) et avec la réduction de la fécondité des femelles (Reinhold et al., 2002). Ces prédictions sont généralement appuyées par un bon support empirique (Gage, 1991; Gage et Barnard, 1996; Wedell et Cook, 1999a,b; Engqvist et Sauer, 2001). Par exemple, les mâles transfèrent un plus gros spermatophore aux femelles déjà accouplées (Cook et Gage, 1995; LaMunyon et Huffman, 2001). En effet, la supériorité numérique a été suggérée comme étant une stratégie adaptative permettant de compétitionner avec les spermatozoïdes déjà présents (Møller, 1988; Svärd et Wiklund, 1989; Parker, 1990). En retenant un certain nombre d’eupyrènes dans leur duplex, les mâles s’assurent la disponibilité d’une grande quantité de spermatozoïdes pour leur second accouplement, qui est plus probable de se faire avec une femelle déjà accouplée. Par ailleurs, les mâles Panorpa cognata offrent à leur partenaire sexuelle un cadeau nuptial sous forme de salive avant la copulation, et Engqvist et Sauer (2002) ont trouvé que ces derniers manipulaient la taille de leur masse salivaire en relation avec la qualité (i.e. fécondité) de la femelle avec laquelle ils s’accouplaient. Cependant, ils ont également démontré que les mâles adoptent initialement cette stratégie d’accouplement discriminatoire, caractérisée par un comportement de prudence, alors que pour les accouplements plus tardifs, les mâles devenaient moins sensibles à la qualité de la femelle et semblaient adopter une stratégie d’accouplements plus opportuniste.

Étant donné que la fécondité totale des femelles dépend fortement de leur masse corporelle (Jones et al., 1982; Gilbert, 1984; Marshall, 1990), et que les femelles NA tendent à pondre moins d’œufs que celles des Aç, nous aurions pu nous attendre à ce que ces dernières soient plus grosses. Cependant, les individus NA se sont avérés être significativement plus gros que ceux provenant des Açores, ce qui n’est pas si surprenant puisqu’ils ont besoin de bonnes réserves de graisse et des muscles alaires bien développés au cas où ils auraient à entreprendre la migration. Chez la majorité des invertébrés, les femelles sont généralement plus grosses que les mâles, ce qui a été interprété comme étant la conséquence de la forte corrélation entre leur fécondité et leur taille (Wiklund et Karlsson, 1988). Contrairement à ce qui est généralement observé, les femelles de la légionnaire uniponctuée ne sont pas significativement plus grosses que les mâles. Par contre, chez cette espèce, nous avons observé que la taille du premier spermatophore produit par le mâle était aussi, comme dans le cas des femelles, dépendante de sa taille corporelle, ce qui pourrait expliquer l’absence de dimorphisme dans la masse corporelle des mâles et des femelles d’une même souche. De plus, Wiklund et Forsberg (1991) ont montré que la taille relative des mâles augmentait avec le degré de polyandrie des femelles. Ainsi, chez les papillons où les femelles sont hautement polyandres et où le risque de compétition spermatique est élevé, les mâles produisent un plus gros éjaculât, et leur capacité à récupérer est plus rapide après l’accouplement que chez les espèces moins polyandres (Svärd et Wiklund, 1989). Les mâles provenant d’espèces polyandres ont également de plus gros testicules (Gage, 1994) et de plus grandes réserves de spermatozoïdes (Karlsson, 1995, 1996). La sélection sexuelle favorise donc les gros mâles, puisque la masse de l’éjaculât transféré aux femelles est positivement corrélée avec la taille corporelle du mâle (Oberhauser, 1988; Svärd et Wiklund, 1989; Wiklund et Kaitala, 1995). Ceci est en accord avec l’incidence de polyandrie plus élevée chez la souche NA que chez la souche Aç.

Il a été démontré que le transfert d’un gros spermatophore pouvait retarder la reprise de la réceptivité sexuelle chez les femelles accouplées (Sugawara, 1979; Svärd et Wiklund, 1991; Wedell et Cook, 1999b). La réduction de la taille du spermatophore ou de la production de spermatozoïdes peut donc résulter en la diminution de l’effet phéromonostatique et, par le fait même, augmenter la probabilité d’un réaccouplement chez la femelle. Cependant, nos résultats n’ont pas montré cette diminution dans la durée de la période réfractaire avec la diminution dans la taille du spermatophore reçu. L’utilisation d’une méthodologie différente aurait peut-être généré des résultats différents. Par exemple, la quantification de la concentration de phéromone aurait été importante afin de voir si la quantité émise était suffisante pour induire une réponse chez le mâle les jours suivant l’accouplement. Chez P. unipuncta , une concentration minimale de la phéromone synthétique est nécessaire pour inciter chez les mâles un comportement de recherche en tunnel de vol (Turgeon et al., 1983) et le niveau de réponse augmente avec l’augmentation de la concentration.

Par contre, suite à un accouplement, on observe chez la souche açorienne un retard dans la reprise du comportement d’appel par rapport à l’heure où elles avaient débuté la copulation la nuit précédente. L’activité liée à la reproduction se faisant en fin de nuit chez cette espèce, ce délai supplémentaire pourrait être suffisant pour empêcher le réaccouplement des femelles Aç la nuit suivant l’accouplement, ce qui est avantageux pour le mâle dans la mesure où les femelles pondent la majorité de leurs œufs dans les premiers jours. De plus, chez les espèces de Choristoneura , il a été observé, autant chez les femelles vierges qu’accouplées, que les glandes phéromonales perdaient de leur sensibilité au PBAN avec l’âge (Delisle et Simard, 2003). La probabilité que ces femelles attirent un second partenaire pourrait donc diminuer avec une augmentation de la durée de la période réfractaire après un premier accouplement. L’effet phéromonostatique plus marqué du mâle chez la population Aç expliquerait l’incidence moins élevée de polyandrie observée sur le terrain.

Ce ne sont pas tous les cas de phéromonostasie qui sont directement reliés à la présence du spermatophore dans la bourse ou de spermatozoïdes dans la spermathèque (Foster, 1993). Le mâle peut transférer d’autres facteurs, comme un polypeptide similaire à celui rapporté chez D. melanogaster (Chen et al., 1988), qui déclenche un signal pour inhiber la production de phéromone chez la femelle. Il est donc tout à fait plausible que d’autres facteurs dérivés du système reproducteur mâle présents dans le spermatophore soient impliqués dans le contrôle de la phéromonostasie chez la légionnaire uniponctuée.

Il a été démontré chez la noctuelle H. virescens (Ramaswamy et al., 1997; Zeng et al., 1997; Park et al., 1998; Shu et al., 1998) que l’accouplement résultait en le transfert de l’hormone juvénile contenue dans les glandes accessoires des mâles aux femelles, ce qui stimule les corps allates des femelles accouplées à synthétiser l’HJ. L’équipe de Ramaswamy a proposé que ce processus serait responsable de l’augmentation de la concentration d’HJ dans l’hémolymphe des femelles accouplées, stimulant ainsi la production et la maturation des œufs. Chez P. unipuncta , s’il s’avérait que les mâles transfèrent un facteur dans l’éjaculât, résultant en l’augmentation des titres d’HJ observée peu après l’accouplement (McNeil et al., 2000), celui-ci pourrait être l’HJ elle-même, comme chez H. virescens, ou voire l’allatotropine (AT) (McNeil et Tobe, 2001). En effet, Truesdell et al. (2000) ont observé que le patron de traduction d’ARNm de l’AT coïncidait avec l’augmentation de la biosynthèse de l’HJ durant les 5 premiers jours de la vie adulte. Par ailleurs, il existe un dimorphisme sexuel marqué dans les niveaux d’AT retrouvés dans le ganglion abdominal terminal des adultes, la concentration étant plus élevée chez les mâles matures que les femelles matures.

Les stratégies pré-reproductives des populations résidente et migrante de la légionnaire uniponctuée diffèrent de façon marquée. En effet, la souche Aç s’accouple tôt après l’émergence, permettant l’exploitation rapide des ressources disponibles. Au contraire, la souche migrante montre une variabilité considérable dans la fenêtre de temps requise pour le début de la reproduction (McNeil, 1986), et les conditions de basses températures et de jours courts induisent un délai supplémentaire dans l’activité reproductive (Turgeon et McNeil, 1983; Delisle et McNeil, 1987a,b; Cusson et al., 1990), ce qui fournirait le temps nécessaire pour entreprendre la migration vers des sites d’hibernation plus favorables. Dans cette optique, l’HJ pourrait être impliquée dans un mécanisme précis de modulation de la production de phéromone chez les femelles et de la perception de cette phéromone par les mâles (Gadenne et al., 1993), synchronisant ainsi la réceptivité des deux sexes. L’hormone juvénile pourrait donc être l’élément clé de la stratégie adaptative liée au comportement migratoire de la population NA, permettant le délai nécessaire pour la migration.

Chez H. cecropia, Shirk et al. (1980) ont rapporté que l’hormone juvénile endogène provenant des glandes accessoires du mâle était transférée dans la bourse copulatrice de la femelle durant l’accouplement. Chez H. zea , l’injection de 0,25 équivalents de l’homogénat des glandes accessoires des mâles dans les femelles vierges durant la seconde ou la troisième scotophase cause la diminution de plus de 90% de la concentration en phéromone (Bird et al., 1991). Chez une autre espèce de papillon de nuit, Opisinia arenosella , l’injection d’extraits de glandes accessoires mâles dans les femelles vierges met fin à leur réceptivité sexuelle et induit le comportement d’oviposition (Santosh-Babu et Prabhu, 1987). L’application d’un analogue de l’hormone juvénile aux femelles vierges de Platynota stultana résultait en un déclin de la concentration de phéromone (Webster et Cardé, 1984). L’accouplement est inhibé chez des individus de P. interpunctella élevés sur une diète supplémentée en HJ, dû à la réduction dans le comportement d’appel (Oberlander et al., 1975). Par contre, chez A. ipsilon , les femelles allatectomisées traitées au fenoxycarb, un analogue de l’HJ, reprennent l’appel et le développement ovarien (Gadenne, 1993). Le comportement reproducteur n’est apparemment pas affecté par l'ablation des corps allates chez les femelles des espèces non migrantes étudiées (Sasaki et al., 1983; Hollander et Yin, 1985; Tang et al., 1987; Park et Ramaswamy, 1998).

À la lumière des résultats obtenus dans le cadre de cette étude, plusieurs questions sur la biologie reproductive des deux souches de P. unipuncta restent encore sans réponse et devront être approfondies. Par exemple, des études devront être réalisées afin de comparer le contenu des spermatophores (nombre et ratio des eupyrènes et apyrènes) transmis lors de trois accouplements successifs, afin de clarifier l’importance du type de spermatozoïdes sur la réduction de la qualité du mâle et son impact sur la phéromonostasie. En effet, Marcotte et al. (2003) ont trouvé que, chez les tortricides C. fumiferana et C. rosaceana , la migration des eupyrènes et des apyrènes vers la spermathèque est asynchrone, et que les apyrènes pourraient servir de signal direct pour la phéromonostasie chez C. fumiferana . D’autres études avaient aussi démontré que le grand nombre d’apyrènes transférés dans le spermatophore retardait la reprise de la réceptivité sexuelle chez les femelles (Silberglied et al., 1984; Cook et Gage, 1995; He et al., 1995). Il serait aussi important d’évaluer le rôle des sécrétions des glandes accessoires des mâles de chacune des souches dans le contrôle humoral de la phéromonostasie, en injectant des extraits de ces glandes dans des femelles vierges réceptives afin d’évaluer leur effet sur la perte de réceptivité sexuelle et l’évolution de la maturité ovarienne en comparant (i) le comportement d’appel, (ii) la production de phéromone, (iii) le développement des œufs et (iv) l’initiation de la ponte. Finalement, parmi les Lépidoptères, bien que plusieurs espèces soient migratrices, on connaît peu de choses sur les interrelations entre l’hormone juvénile, la reproduction et la migration (McNeil et al., 1995) ; ce sujet mériterait d’être approfondi.

Les différences notées dans la biologie reproductive des femelles, soit au niveau de la période pré-reproductive et des titres d’HJ associés, suggèrent que les deux populations se dirigent vers une différenciation de leur stratégie reproductive en réponse à la disparition du comportement migratoire chez la souche açorienne. En effet, il semble que la souche non migrante s’approche d’un système d’accouplement monandre, alors que les femelles migrantes sont fortement polyandres (McNeil, données non publiées). Si tel est le cas, la sélection d’un seul partenaire de haute qualité chez la population non-migrante pourrait expliquer l’allocation importante des ressources dans les glandes accessoires des mâles, afin de retarder la reprise de la production de phéromone sexuelle chez les femelles. La période pré-reproductive étant fortement déterminée par la lignée paternelle (selon une étude avec sélection génétique récemment effectuée à l’Université Laval), la forte incidence d’accouplements multiples dans la population migrante pourrait être une forme de « bet-hedging », où le fait de se réaccoupler serait un moyen pour la femelle d’assurer une variabilité dans la durée de la période pré-reproductive de sa progéniture face à l’imprévisibilité des conditions environnementales. De cette façon, une certaine proportion de la descendance serait assurée d’entreprendre la migration avec succès au moment de l’apparition des conditions défavorables.

Par contre, la provenance du mâle a eu très peu d’effets sur les paramètres étudiés, ce qui nous amène à croire que la sédentarité de la population Aç n’a pas entraîné de changement majeur dans la stratégie reproductive des mâles. En effet, si les mâles avaient évolué en réponse à la stratégie monandre des femelles, on aurait pu s’attendre à ce qu’ils transfèrent un plus gros spermatophore aux femelles afin de les maintenir dans un état réfractaire plus longtemps, de façon à ce qu’elles ne se réaccouple pas. De plus, si les mâles Aç investissaient la majorité de leurs ressources dans le premier accouplement, les femelles Aç accouplées avec des mâles expérimentés auraient dû être davantage affectées au niveau de leur potentiel reproducteur que les femelles NA. Étant donné qu’ils ne sont pas capables d’empêcher leur partenaire de se réaccoupler avec un autre mâle, les mâles Aç pourraient se démarquer davantage au niveau de la compétition spermatique.

L’utilisation des phéromones sexuelles des insectes dans le cadre de programmes de lutte intégrée contre certains ravageurs n’a pas toujours mené aux résultats souhaités, en partie à cause du manque de connaissances approfondies des systèmes de communication exploités (Tumlinson, 1988; McNeil, 1991). Une meilleure compréhension des processus biochimiques et physiologiques modulant la production de phéromone et l’accouplement est requise (Tumlinson, 1988) et cette information se doit d’être placée dans un contexte comportemental, écologique et évolutif (McNeil, 1991, 1992) afin d’améliorer l’utilisation de ces phéromones dans le contrôle des insectes nuisibles. Évidemment, les approches expérimentales utilisées lors de mon étude n’ont pas fourni toutes les réponses nécessaires pour évaluer l’effet du comportement migratoire sur les différents aspects de la biologie reproductive de la légionnaire uniponctuée. Cependant, les expériences planifiées dans un contexte écologique, par exemple en utilisant des populations arborant différentes tactiques évolutives, sont une excellente façon pour nous aider à mieux comprendre leur stratégies reproductives respectives.